Reeds aan het begin van de 19e eeuw was de rond 1884 gebouwde nieuwe St. Vituskerk te klein voor heel Bussum. Er werd een plan gemaakt om er een noorder- en een zuiderbeuk aan te bouwen en naast de toren een apart “leeringlokaal”. Door de Eerste Wereldoorlog ging dat niet door. Daarna werd de oplossing gevonden door een extra kerk aan de parochie toe te voegen.

In februari 1919 benoemde de bisschop van Utrecht de Arnhemse kapelaan G.J. van Schaik tot tweede pastoor van Bussum met de opdracht een eigen parochie te stichten. Aan de bevolkingsgroei van Bussum zou voorlopig nog geen einde komen. Dus was een tweede parochie noodzakelijk geworden. De reeds jarenlange voor kerkenbouw gereserveerde grond aan de Huizerweg tussen de Korte Singel en de Badhuislaan werd door de nieuwe pastoor als minder geschikt beoordeeld, zodat er aan de Brinklaan bij de Eslaan een nieuw perceel werd aangekocht.

De Maria- of Koepelkerk werd onder architectuur van J.Th. J. Cuypers en P.J.J.M. Cuypers gebouwd. De architecten waren respectievelijk de zoon en kleinzoon van P.J.H. Cuypers, de architect van onder meer het Bussumse klooster Mariënburg en de St Vituskerk verderop aan de Brinklaan. Ruim 2.000 parochianen kreeg pastoor Van Schaik mee van de Sint Vituskerk en op 14 juni 1920 kon de eerste steen voor de nieuwe kerk worden gelegd. De ceremonie werd uitgevoerd door de herder de St. Vitusparochie, pastoor E.A. van Hinsbergh.

De architecten hadden een koepelkerk met centraalbouw in neo-Romaanse stijl ontworpen, die uiteindelijk onderdak moest gaan bieden aan 1.100 kerkgangers. Na een bouwperiode van anderhalf jaar kon de kerk reeds op 19 december 1921 feestelijk in gebruik worden genomen door deken P.W.A. Pieck.

De kerk werd toegewijd aan Onze Lieve Vrouw van Altijddurende Bijstand, waarvan de Byzantijnse icoon in mozaïek boven de hoofdingang staat afgebeeld. Wegens de lange en lastig te onthouden naam heette de kerk al gauw de Koepelkerk; en dat is zo gebleven.

Op 21 oktober 1924 vond de plechtige consecratie van de Mariakerk door monseigneur H. van de Wetering, aartsbisschop van Utrecht, plaats.

De bouwkosten waren echter nogal opgelopen. Het bouwterrein was gekocht en moest daarna worden opgehoogd omdat het lag in een voormalige zandafgraving. Bovendien was het een exclusief en dus duur ontwerp, waarvan de uitvoering veel vakmanschap van de aannemer en zijn mannen vereiste. Er kon ingeschreven worden voor de bouw, die uiteindelijk door het bestuur van de Godelindestichting gegund werd aan W.G. Voorman uit Schagen voor een bedrag van 84.700 gulden. Een pastorie kon er dan ook voorlopig niet af.

Omwille van het aflossen van de hoge bouwkosten kwam mgr. Van de Wetering pas op 21 oktober 1924, dus bijna 3 jaar later, voor de consecratie van de kerk, waarbij de Pontificale Hoogmis werd opgedragen.

De pastoor en zijn twee kapelaans woonden voorlopig in één van de drie huisjes, die als een blokje woningen voor de kerk langs de Brinklaan stonden en het kerkplein gedeeltelijk afsloten. Volgens de inwoners heeft de pastoor aan die vijf jaren in dat kleine, toch wel vochtige, woninkje reumatiek overgehouden.

In mei 1925 kwam de pastorie, gebouwd naar ontwerp van architect N. Rigter, gereed. Een nieuw gebouw, groot genoeg om vier geestelijken met hun personeel een goed onderdak te bieden.

Tijdens de Tweede Wereldoorlog namen de pastoor en de kapelaan deel aan het verzet door in het kerkgebouw een voedsel- en wapendepot in te richten ten behoeve van de illegaliteit.

Na acht en twintig jaren ging pastoor Van Schaik in 1947 met emeritaat. Hij had zijn parochie goed door de moeilijke oorlogsjaren heen geleid: Zijn taak werd overgenomen door J.H. Zuidberg, die weldra een vertrouwde figuur in het Bussumse straatbeeld zou worden zoals hij op zijn brommertje door de parochie reed op weg voor het afleggen van huisbezoeken.

Ter gelegenheid van zijn 25-jarig priesterfeest in 1950, werden in de kerk wandschilderingen aangebracht. In de abscis schilderde de Benedictijner broeder Francois Mes een voorstelling van Maria-Tenhemelopneming met daaronder de 12 apostelen. Boven de biechtstoelen kwamen afbeeldingen die respectievelijk de goede herder, de verloren zoon, Sint Petrus en Maria Magdalena voorstelden.

Hoewel pastoor Zuidberg in 1970 met emeritaat ging, bleef hij beschikbaar voor de parochie. Dit hield hij tot kort voor zijn overlijden in 1987 vol. Met hem vertrok de laatste pastoor.

De ontkerkelijking vanaf de jaren zestig had ook in Bussum sporen nagelaten; er kwamen minder priesters en drie parochies (St. Vitus, Maria en Heilig Hart) gingen samenwerken in één pastoresteam. Voorlopig werd dat vanuit de St. Vituskerk geleid door pastoor W. Klück. Daarna onder diens opvolgers, pastoor P. de Reus en pastoor A. Fritschy.

Toen het besluit viel om de Vitus en de H. Hartkerk te sluiten, kreeg de Koepelkerk de functie van centrumkerk en werd deze omgedoopt in Mariakerk; naast de ook nog functionerende Sint Jozefkerk aan de Ceintuurbaan, op de hoek met de Laarderweg.

De kostbaarheden uit de gesloten kerken verhuisden naar de Mariakerk, zoals de gebeeldhouwde kruiswegstatie uit de H. Hartkerk van de hand van Mari Adriessen. Sedert 1987 staat de Mariakerk op de provinciale monumentenlijst en nu op de rijks monumentenlijst.

De Mariakerk werd in 1998 gerestaureerd. Het dak van de koepel, dat in slechte staat verkeerde, werd hersteld en voorzien van nieuwe pannen, en ook de glas-in-loodramen kregen een opknapbeurt. In totaal kostte de restauratie ruim 2 miljoen gulden, een bedrag dat voor de helft werd betaald door de Provincie Noord-Holland.

Vanaf 1934 beschikte de kerk over een orgel dat als Opus 99 geleverd werd door de firma Pels & Zn. uit Alkmaar. Na een halve eeuw gebruik nam – mede door de kerkverwarming – het aantal technische storingen toe. Toen het zangkoor niet langer op de koorgalerij maar beneden bij het altaar zong, werd het instrument buiten gebruik gesteld. Tot 2012 behielp men zich met een elektronicum van de firma Heyligers.

In 2012 werd een in 1923 gebouwd Steinmeyer-orgel, Opus 1350, afkomstig uit de in 1997 gesloten Hilversumse Clemenskerk, na restauratie en uitbreiding, in de Mariakerk ingebouwd. Het instrument werd tijdens een speciale dienst, op zondag 30 september 2012, door monseigneur Hendriks ingezegend.